200845(5) 昆虫知识 Chinese Bulletin of Entomology
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科技前沿
昆虫记忆的形成机制及生态适应性
王国红
1＊＊
＊
Hans Smid 李镇宇
23
(1. 福建师范大学生命科学学院发育与神经生物学重点实验室 福州 350108;
2. Laboratory of Entomology , Wageningen Univers ity , PO Box 8031, 6700EH Wageningen , The Netherlands ;
3. 北京林业大学资源环境学院 北京 100083)
＊
Memory formation and ecological adaptation in insects . WANG Guo -Hong 1＊, Hans Smid 2, LI Zhen -Yu 3(1.
College of Life Sciences an d Provincial Key Labo rato ry of D evelop mental Biology Neur oscience , Fu jian No rmal University Fuzhou , Fujian 350108China ; 2. Laborato ry o f Ento mology , W ageningen University , PO Box 8031 6700E H Wageningen , The Netherlands ; 3. College of Natural Res ources &Neuros cience , Beijing Fo restry U ni vers ity , Beijing 100083, China )
A bstract The recent studies on the mechanism and the evolutionary ecology of learning and memory in A pis mellifera L . , Dros ophila melanogas ter Meigen , and parasitic wasps was reviewed in this article . It appears that the memory phases in insect is in multi -temporal patterns . Imp ortant molecules in memory formation are cAMP response element -bindingprotein (CREB ) , especially in the consolidation of short term memory into long term memory . And the research res ults also indicated that the mushroom body in insect brain is the main location of memory formation in the insect ' s brain . The d ynamics of memory formation are specifically adapted to the ecology of insect species . These date will found the basis for exploiting mechanis m of learnin g and memory in insects and other ani mals . Key words insect memory , multi -temporal patterns of memory , mechanism , ecological adaptation
摘 要 介绍近十几年来利用蜜蜂A pis mellifera L . 、果蝇Dros ophila melanogaster Meigen 和寄生蜂等昆虫对学习和记忆行为研究的成果。这些研究表明昆虫的记忆形成是多阶段的。从短时记忆向长时记忆的形成过程中, cAMP 反应元件结合蛋白(cAMP response element -bindingprotein , CREB ) 起重要的作用; 而蘑菇体是学习、记忆形成的主要位点。已有的研究还表明昆虫记忆的动态是适应于不同物种的生态学需要。这些研究为探索昆虫和其它动物记忆的形成和生态适应性提供了理论基础。关键词 昆虫记忆, 多时相模式, 机制, 生态适应
学习现象是脊椎动物和无脊椎动物共有的功能
[1]
神经系统结构相对简单、但功能较为齐全, 近年来已经成为学习与记忆很好的研究材料和模式动物。本文从昆虫记忆的多时相模式、生
化机制、记忆的主要位点及记忆的生态学适应几方面对此进行综述。
[6～8]
。目前, 国内外非常重视从分子和细胞
水平对简单的动物模型进行学习和记忆过程的分析, 这方面的研究已成为当代神经科学中一
[2]
个十分活跃的领域。
昆虫虽小, 但同样可以学习, 会因经历不同而产生行为上的改变。如蜜蜂Apis mellifera L . 能通过学习而达到对某种花蜜或花粉的味道和颜色产生长期记忆; 经过训练的果蝇Drosophila melanogaste r Meigen 能以灵活的方式[5]
[3, 4]
＊福建省自然科学基金项目(2007J0305和国家自然基金重点课题项目(30330490) ) 资助。
＊＊通讯作者, E -mail :guohongw @fjnu . edu . cn 收稿日期:2008-02-04, 修回日期:2008-05-07
,
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1 昆虫的记忆多时相模式
根据信息在脑中的存在时间, 一般将记忆
分为短时程记忆(short -term memory , STM ) 、中时程记忆(middle -ter m memor y , MTM ) 和长时程记忆(long -term memory , LTM ) 3个阶段。与高等动物相似, 昆虫也有不同的记忆形态。以蜜蜂为
[6]
例, 一次学习能形成工作记忆、STM 、MT M 。其工作记忆维持的时间很短, 仅为1min , 就能较好地控制学习行为, 对非条件刺激能引起瞬时较高的条件反应, 对反向学习和遗忘处理敏感。短时记忆是指信息可在脑中保持几分钟的时间, 它在1～3min 内很好地控制学习行为, 随后2～3min 减弱, 5min 又上升; 当有新的信息干扰返回过程时, ST M 便受到干扰, 电休克、一氧化氮(nitric oxide , NO ) 、冷休克和缺氧等因素引起逆行遗忘, 因此STM 又被称为麻醉敏感记忆(anesthesia sensitive memory , ASM ) 。而几分钟后至几小时形成MTM , 它增强对学习行为的控制, 对反向学习不敏感。一种长期、稳定的记忆只有在多次学习经历后才能形成, 它能持续几天甚至更长时间, 相对稳定, 不易受干扰; 而且需要基因表达的激活、新蛋白的合成和新突触的形成
[11, 12]
[9, 10]
忆阶段是连续的过程, 在果蝇突变体α α 的研究表明ARM 和LT M 不能同时形成, 表明一种记忆形式会干扰另一种记忆形式的存在。
不同种类的动物经过不同的学习方式所形成的记忆是个多阶段的过程, 但它们所经历的记忆阶段的数量和持续时间存在差异。从短时记忆向长时记忆的形成过程中, c AMP 反应元件结合蛋白(c AMP response element binding protein , CREB ) 起重要作用
[22]
[21]
。
2 昆虫记忆形成的机制
由于分子生物学、遗传学等新方法的引入, 近几十年来, 对昆虫的学习和记忆在多个领域开展了深入的研究, 使昆虫的学习与记忆在细胞、生理及分子水平的研究取得了长足的进步。在昆虫嗅觉的研究中, 以果蝇学习、记忆障碍的单基因突变体及转基因个体为材料探索学习和记忆的分子机制, 发现环单磷酸腺苷(cyclic adenosine monophosphate , c AMP ) 系统及CREB 在长时记忆中起重要的作用
[15, 21]
。在蜜蜂记忆的
获得及记忆形成的神经和分子机制研究中, 同样也显示c AMP 系统中蛋白激酶A (pr otein kinse A , PKA ) 在记忆形成中起重要的作用2. 1 昆虫短时记忆的机制
短时记忆是正在活动的神经元将信息贮存下来, 涉及对己有蛋白的共价修饰, 进而改变已有突触的强度, 从而使反射加强。敏感化被认为是一种学习形式。坎德尔对海兔的缩鳃反射敏感化实验表明, 弱的刺激会引起持续几秒到数分钟的短时记忆
[2]
[22, 23]
。
。
蜜蜂的长时记忆又分早、晚时相。蜜蜂通过30s 连续学习后能形成长达4天的LT M
[11, 12]
; 这种记忆是不依赖mR NA 转录的早
时相的LT M 。5次分阶段学习(每次学习之间
间隔10min ) 后, 蜜蜂在1天形成依赖于mR NA 转录的晚时相LTM 。蜜蜂的早时相和晚时相LT M 是平行发生的
[13, 14]
。产生短时记忆的机制在
。于这种刺激能使感觉神经元的每个动作电位所释放的递质量增加。介导敏感化作用的中间神
经元所释放的递质是5-羟色胺(5-hydroxytryptmaine , 5-HT ) ; 5-HT 通过一系列步骤使Ca 内流增加, 导致递质释放量增加, 因而
[24]
能触发短时易化。2. 2 昆虫联系性学习的机制
昆虫的VUMmxl 神经元(the ventral unpaired median neur ons of the maxillary neur omere ) 释放的2+
野生型果蝇通过间隔训练(每次训练之间有一定的时间间隔) 后, 能产生持续几分钟的中短时记忆, 随后产生持续1天的抗麻醉记忆(anesthesia -resistant memory , ARM ) ; 最后被至少持续7天的依赖于蛋白质合成的LTM 所替代成
[15～17][16]
。野生型果蝇中AR M 和LTM 平行形
, 干扰一种记忆并不影响另一种记忆过
程。同时有研究表明蜜蜂和果蝇除了上, [6, 18～20]
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[25]
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海兔的缩鳃反射中5-羟色胺的作用。在蜜(CCAAT enhancer binding protein ) 等正性调节因子身份的证实, 而最近的研究已揭示长时程突触可塑性和长时记忆的建立均需要去除抑制性
[34]
约束。在记忆过程中的这些抑制性因子可抑制突触的生长, 称为记忆抑制基因。如利用热激刺激诱导果蝇一个CREB 的抑制蛋白表达后, 便阻断了长时程记忆的形成。间隔学习比集中训练更有效的原因是去除抑制基因的约束, 解除这一抑制可使长时记忆的起点阈值降低而易化长时记忆的形成。通过启动RNA 干扰抑制相应脑中的基因表达, 这种基因的表达抑制是长效且可扩增传递的, 很适合脑学习和记忆所要求的物质基础。已有实验显示:在果蝇胚胎神经发育过程中和线虫成熟神经元中有RNAi 现象存在, 并且发现c FOS 、c AMP 依赖蛋白激酶调节元件和neuro -granin 随着鼠长期训练后表达强烈下调, 提示这些蛋白表达与鼠的学习能力成负相关, 这些现象提示某些基因的抑制在学习和记忆过程中是十分必要的, 因此, R NAi 在脑学习和记忆中有必要发挥其特有的机能。其它的记忆抑制基因包括在控制性蛋白激酶级联中分子, 例如蛋白磷酸酯酶和磷酸二酯酶
[33]
[36, 37]
[35]
蜂的喙伸反射中, 如果把某一种气味与糖水结合使用, 几次实验后, 蜜蜂可以在仅有这种气味
[26]
时产生喙伸反射。蜜蜂在嗅觉的学习过程中, VUMmxl 神经元长时间处于兴奋状态, 而电刺激VUMmxl 神经元可替代糖水的作用。在寄生蜂嗅觉学习中, 气味为条件刺激, 产卵为非条件刺激。寄生蜂的产卵行为激活VUMmxl 神经元, 产生对羟基苯-β-羟乙胺神经递质, 激活不同脑区的VUMmxl 。在蘑菇体汇集来自条件刺激和非条件刺激的信息, 条件刺激使得感觉神经去极化, Ca 浓度提高, 结合钙调蛋白(calmodulin ) 活化腺苷酸环化酶(adenylyl c yclase , AC ) 产生c AMP ; 而非条件刺激引起对羟基苯-β-羟乙胺(octopa mine ) 神经递质释放的增加, 通过与之相连的G 蛋白增加腺苷酸环化酶催化ATP 合成c AMP 。受双向调节的c AMP 释放更多的递质, cAMP 激活PKA ,
2+
导致Ca 内流增加, 进一步促使递质释放增加, 最终使反射得以扩大
[2, 6, 27]
2+
[27]
。
2. 3 昆虫长时记忆的机制
长时记忆的形成过程不但需要新蛋白质的合成也需要新基因的转录, 核转录因子CREB 可以与启动子cAMP 反应元件(cAMP -responsee lement , CRE ) 结合, 调控多种信号通路中基因的
[20, 22, 28, 29]
转录, 如c -fos 即刻早基因等。多种蛋白激酶可以直接或者间接的活化CREB , 如蛋白激酶A (PKA ) 、蛋白激酶C (pr otein kinse A ,
PKC ) 、促细胞分裂原活化的蛋白激酶、钙调蛋白依赖的蛋白激酶II 等。大量的研究表明:CREB 参与记忆的形成, 是长时记忆形成过程中必需的调节。在果蝇中发现cAMP 通路上组成蛋白的变异能够引起联系性的嗅觉学习记忆缺陷, 譬如rutabag (rut ) , Dunce (dnc ) , DC O , CREB , Fas Ⅱ突变之后, 都削弱了果蝇的
[30～32]
嗅觉学习记忆能力。蜜蜂中延长PKA 活性能弥补饥饿4h 蜜蜂的低PKA , 从而促使LT M 的形成
[13]
[30～33]
。最近研究表明磷酸酯酶在海
马对短时记忆向长时记忆转变的调整过程中提供了一个抑制因素, 作为闸门控制激酶的活
性, 这些研究揭示了记忆的形成由正性和负性调节因子共同控制。不同种的CREB 具高度的同源性, 在蜜蜂的脑部克隆8种同工型CREB 。其中基本的亮氨酸拉链区(bZIP ) 和磷酸化区有高度同源性
[35]
。磷酸化后的CREB 可增强多种
靶基因的表达, 影响的突触的可塑性, 从而参与长时程记忆的形成。
3 昆虫学习和记忆的主要位点
前面阐述了参与果蝇学习、记忆过程的cAMP -PKA -CREB 分子信号通路以及通过这个信号通路影响果蝇学习记忆表现的几种基因。在对这些基因的突变体果蝇进行研究的同时, 还发现大多数基因如dnc , DCO 等特异性地表, 。
在记忆过程中突触可塑性的基因表达的分
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号通路对于果蝇蘑菇体细胞的正常生理状态的维持起到重要作用
[38]
体中也能产生联想和嗅觉记忆。这同样显示蘑菇体是与蜜蜂学习和记忆相关的部位
[26]
, 果蝇蘑菇体在果蝇嗅觉。
联系性学习和记忆过程中也担负重要的功能。
果蝇免疫组织化学的研究发现, 成虫脑内染色最强烈的区域是蘑菇体的神经纤维网, 原位杂交显示dncRNA 在蘑菇体的核周体中含量丰富。果蝇幼虫蘑菇体也能明显染色, 表明dncPDEase 在这些神经元发育过程中起重要的作用
[39]
4 昆虫记忆行为的生态适应性
昆虫记忆的动态是在自然行为中形成的, 以适应特定环境的要求。因次, 学习和记忆的特征不仅仅是在物种内部细胞和分子机制作用下的结果, 而且还有赖于物种特有的需求。如蜜蜂的学习状况与自然学习情况配合良好。大部分植物花的花蜜量只能供蜜蜂几秒钟内吸食, 促使蜜蜂在几秒钟后需要再接近另一朵花; 倘若花分布得太散, 蜜蜂就需要1min 以上的时间, 才能找到下一朵相同的花。因此, 原来属于短时记忆的正确选择, 促使蜜蜂在短暂的补偿后可寻得相同的花; 而维持较久的记忆作用则适用于在蜂窝和采食区间的飞行, 使其回到蜂巢后仍可再作正确的选择, 蜜蜂将此类记忆储存在长时程的贮存库里。
对隆脊瘿蜂Le ptopilina boulardi 、红足侧沟茧蜂Mic roplitis c roc eipes 及米象金小蜂Lariophagus distinguenolus 的研究发现, 寄生蜂具有与蜜蜂相似的记忆结构, 即1次条件作用可诱导寄生蜂的中短时记忆, 多次条件化作用能诱导长时记忆
[47]
[6, 46]
。用化学剔除的方法证实蘑菇体残缺
的果蝇丧失了嗅觉学习的功能, 说明蘑菇体是
[40]
昆虫学习和记忆的主要位点。
蘑菇体是昆虫记忆信息的必要功能区。用一种伴有电振动的气体对ala 突变型果蝇进行训练, 结果显示对气味的长期记忆在缺少β叶和β′叶时完全正常, 而在缺少α叶和α′叶时则完全丧失, 尽管这2种叶在发育过程中起源于相同的神经元。相比之下, 对气味的短期记忆在缺少β叶、β′叶、α叶和α′叶时均没有减少。
近年来通过果蝇行为学与分子遗传学研究相结合, 用遗传学手段得到的蘑菇体缺陷果蝇突变体也表现出嗅觉学习和记忆功能的下降, 为阐明果蝇蘑菇体结构在嗅觉联系性学习记忆过程中的作用提供了有力的证据
[8]
[41]
。蘑菇体内
正常的突触传递对于果蝇在嗅觉联系性学习和记忆任务的记忆提取过程中起着重要作用; shibire 基因编码的蛋白dynamin 对于突触前膜的囊泡释放过程起重要作用。他们研究发现, 蘑菇体内shibire 突变基因的表达造成的突触功能异常只影响果蝇嗅觉学习的记忆提取过程(memory r etrieval ) , 而不影响其嗅觉记忆的获取过程(memor y acquisition ) 或存储过程(memor y storage ) 。
Er ber 等用定点冷却来干扰触角叶蘑菇体的正常功能, 发现可导致蜜蜂的短时记忆功能下降。蜜蜂中的编码PKA 催化亚单位的Am CO 基因的克隆, 推动了利用原位杂交技术研究A mCO 基因在脑内的分布, 表明A mC O 基因在蘑菇体中的表达量高
[44, 45]
[43]
[42]
。通过对隆脊瘿蜂的研究表
明, 这些寄生蜂的记忆结构由短时记忆和长时记忆组成, 并且短时记忆是被1次产卵经历所诱导的, 持续时间在2～24h 之间; 长时记忆被5次条件化作用诱导, 持续时间多于24h 。红足侧沟茧蜂对香草气味的反应持续时间同样受刺激强度的影响。经历寄主源物质如虫粪产生的对香草的联系效应只能持续30min ; 但如结合在寄主上产卵的经历能明显延长对香草气味的趋向反应, 导致雌蜂对气味做出反应能持续24h 。可见产卵经历强烈地影响该蜂对气味学习反应的持续时间。
最近的实验表明, 米象金小蜂1次条件化作用诱导出多于48h 的长时记忆
[47]
[49]
[48]
。米象金
。在蜜蜂的喙伸小蜂的寄主昆虫往往出现并聚集在一块地里, 聚集的寄主可以容纳雌性寄主蜂产下大部分的, , 反射中, 糖水刺激后, VUMmxl 处于兴奋状态,
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已经感知到寄主存在的可靠气味, 这有利于它们以后的搜索。在这种情况下, 寄生蜂在1次单独的接触经历后, 对与寄主有关诱导的长时记忆就建立起来, 它可能比蜜蜂的需要多次间隔经历才能产生的长时记忆更有适应性。这说明记忆的形成不仅与刺激强度和方式有关, 而且同物种的生活史密不可分, 具有种的特异[6]
性。
不同物种之间除学习能力的差异外, 其它的许多特征也不同, 难以进行种间的相互比较。借助于比较研究, 通过对近缘种寄生蜂的学习能很好的阐明进化和生态对学习行为和记忆的影响
[6]
是对搜寻需求的一种适应。比如, 昆虫仅经历1次化学物质的诱导, 如果这种诱导不再加强, 该诱导仅被储存在短时记忆和中时记忆中。很明显, 这些化学暗示是不可靠的, 经过一定时间后, 昆虫在搜寻时就不会再对这些诱导作出反应。相反, 经历多次的化学暗示则被储存在长时记忆中, 在以后的搜寻中仍能利用
[52, 53]
。大
脑的长时记忆由外界较强和持久的刺激形成, 因为它们需要制造额外的蛋白质以形成更加持久的长时记忆。这样的记忆的形成不仅需要产
[54]
生能量的损耗, 在生物学上也需要付出一定的代价。对果蝇进行的最新研究发现, 长时记忆需要付出一定的代价, 果蝇为此可能要”折寿”数小时
[55]
。粉蝶盘绒茧蜂Cotesia glome rata 和微
红盘绒茧蜂C ote sia rube cula 是2个生活在相同的栖息地中的近缘种寄生蜂。粉蝶盘绒茧蜂是多寄生的, 寄生群集的寄主大菜粉蝶, 通过发现1株被取食的寄主植物就能产下体内大部分卵量。这样的产卵经历连接着发生, 由一连续的学习经历组成。微红盘绒茧蜂单寄生散生的小菜粉蝶, 在1个寄主上只产1粒卵, 这样间隔去发现寄主组成一系列的间隔学习的经历。因此, 粉蝶盘绒茧蜂在遇到它们的寄主大菜粉蝶1次后, 就能够可靠预测更多幼虫的存在; 而微红盘绒茧蜂在1株植株上发现1个寄主幼虫不能可靠地预测在同一植株上存在另外的寄主。粉蝶绒茧蜂和微红盘绒茧蜂在产卵经历的数量上存在显著的差异
[50]
。
cAMP 信号通路在LTM 形成过程中起核心作用。其中, CREB 转录因子在激活依赖于mRNA 转录的记忆相关基因中起关键作用; CREB 活化因子和异构的抑制因子之间的平衡在长时记忆中非常重要
[56, 57]
。但这些基因的差
异表达与昆虫中LTM 的形成差异是否相关, 有望通过检测CREB 基因的功能以及通过定量PCR 技术, 明确不同学习方式前后CREB 基因表达的差异。这方面的机理尚需作进一步的探讨。模式昆虫对于动物学习和记忆机制的研究很有参考价值, 为我们在分子生物学、细胞学和行为学水平上理解动物及人类学习的必要性和记忆的获得提供了新的实验资料。通过对模式昆虫如蜜蜂和果蝇的研究获得的关于学习和记忆形成的知识, 再运用到其它的昆虫甚至其它动物中去分析记忆形成的动态变化过程及其机制的研究中十分重要。探讨学习和记忆的特异性生态适应机制, 不仅能丰富昆虫的学习记忆理论, 而且为揭示昆虫的记忆行为的适应机制
[58]
提供理论基础。
致 谢 感谢中国科学院动物研究所戈峰研究员在本文写作过程中的有益讨论和建议。
参 考 文 献
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, 。
我们的研究表明, 粉蝶盘绒茧蜂经过1次
产卵学习就能形成依赖于蛋白合成的LTM , 而微红绒茧蜂需要3次间隔的产卵学习才能形成长时记忆。在LTM 巩固的动态上, 这2种寄生蜂也表现出差异, 粉蝶盘绒茧蜂的记忆巩固在4h 就完成了, 而在微红绒茧蜂中这个过程要2～3天。在某些信息储存在LTM 以前, 微红绒茧蜂需用更多的经验和时间去评估这些信息。2个近缘种间在形成LTM 时, 必须的学习事件中在数量和质量上存在明显的自然差异
[51]
。
5 小结与展望
,
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～276. 53 Papaj D . R . , Snellen H . , Swaans K . , et al . Evol . Ec ol .
Res . , 1994, 6:1021～1035. 54 Dukas R . J . T heor . Biol . , 1999, 197:41～50. 55 Mery F . , Kawecki T . J . Science , 2005, 308:1148. 56 Perazz ona B . , Is abel G . , Preat T . , et al . J . Neurosci , 2004,
24:8823～8828. 57 Abel T . , Martin K . C . , Bartsch D . , et al . Scie nce , 1998,
279:338～341. 58 Smid H . M . In :Dicke M . , Takken W . (eds . ) , Proceedings of
the Frontis Workshop on Chemical Ecology :from Gene to Ecos ys tem , Springer , Dordrecht , 2006. 89～105.
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200845(5) 昆虫知识 Chinese Bulletin of Entomology
·681·
科技前沿
昆虫记忆的形成机制及生态适应性
王国红
1＊＊
＊
Hans Smid 李镇宇
23
(1. 福建师范大学生命科学学院发育与神经生物学重点实验室 福州 350108;
2. Laboratory of Entomology , Wageningen Univers ity , PO Box 8031, 6700EH Wageningen , The Netherlands ;
3. 北京林业大学资源环境学院 北京 100083)
＊
Memory formation and ecological adaptation in insects . WANG Guo -Hong 1＊, Hans Smid 2, LI Zhen -Yu 3(1.
College of Life Sciences an d Provincial Key Labo rato ry of D evelop mental Biology Neur oscience , Fu jian No rmal University Fuzhou , Fujian 350108China ; 2. Laborato ry o f Ento mology , W ageningen University , PO Box 8031 6700E H Wageningen , The Netherlands ; 3. College of Natural Res ources &Neuros cience , Beijing Fo restry U ni vers ity , Beijing 100083, China )
A bstract The recent studies on the mechanism and the evolutionary ecology of learning and memory in A pis mellifera L . , Dros ophila melanogas ter Meigen , and parasitic wasps was reviewed in this article . It appears that the memory phases in insect is in multi -temporal patterns . Imp ortant molecules in memory formation are cAMP response element -bindingprotein (CREB ) , especially in the consolidation of short term memory into long term memory . And the research res ults also indicated that the mushroom body in insect brain is the main location of memory formation in the insect ' s brain . The d ynamics of memory formation are specifically adapted to the ecology of insect species . These date will found the basis for exploiting mechanis m of learnin g and memory in insects and other ani mals . Key words insect memory , multi -temporal patterns of memory , mechanism , ecological adaptation
摘 要 介绍近十几年来利用蜜蜂A pis mellifera L . 、果蝇Dros ophila melanogaster Meigen 和寄生蜂等昆虫对学习和记忆行为研究的成果。这些研究表明昆虫的记忆形成是多阶段的。从短时记忆向长时记忆的形成过程中, cAMP 反应元件结合蛋白(cAMP response element -bindingprotein , CREB ) 起重要的作用; 而蘑菇体是学习、记忆形成的主要位点。已有的研究还表明昆虫记忆的动态是适应于不同物种的生态学需要。这些研究为探索昆虫和其它动物记忆的形成和生态适应性提供了理论基础。关键词 昆虫记忆, 多时相模式, 机制, 生态适应
学习现象是脊椎动物和无脊椎动物共有的功能
[1]
神经系统结构相对简单、但功能较为齐全, 近年来已经成为学习与记忆很好的研究材料和模式动物。本文从昆虫记忆的多时相模式、生
化机制、记忆的主要位点及记忆的生态学适应几方面对此进行综述。
[6～8]
。目前, 国内外非常重视从分子和细胞
水平对简单的动物模型进行学习和记忆过程的分析, 这方面的研究已成为当代神经科学中一
[2]
个十分活跃的领域。
昆虫虽小, 但同样可以学习, 会因经历不同而产生行为上的改变。如蜜蜂Apis mellifera L . 能通过学习而达到对某种花蜜或花粉的味道和颜色产生长期记忆; 经过训练的果蝇Drosophila melanogaste r Meigen 能以灵活的方式[5]
[3, 4]
＊福建省自然科学基金项目(2007J0305和国家自然基金重点课题项目(30330490) ) 资助。
＊＊通讯作者, E -mail :guohongw @fjnu . edu . cn 收稿日期:2008-02-04, 修回日期:2008-05-07
,
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昆虫知识 Chinese Bulletin of Entomology 200845(5)
1 昆虫的记忆多时相模式
根据信息在脑中的存在时间, 一般将记忆
分为短时程记忆(short -term memory , STM ) 、中时程记忆(middle -ter m memor y , MTM ) 和长时程记忆(long -term memory , LTM ) 3个阶段。与高等动物相似, 昆虫也有不同的记忆形态。以蜜蜂为
[6]
例, 一次学习能形成工作记忆、STM 、MT M 。其工作记忆维持的时间很短, 仅为1min , 就能较好地控制学习行为, 对非条件刺激能引起瞬时较高的条件反应, 对反向学习和遗忘处理敏感。短时记忆是指信息可在脑中保持几分钟的时间, 它在1～3min 内很好地控制学习行为, 随后2～3min 减弱, 5min 又上升; 当有新的信息干扰返回过程时, ST M 便受到干扰, 电休克、一氧化氮(nitric oxide , NO ) 、冷休克和缺氧等因素引起逆行遗忘, 因此STM 又被称为麻醉敏感记忆(anesthesia sensitive memory , ASM ) 。而几分钟后至几小时形成MTM , 它增强对学习行为的控制, 对反向学习不敏感。一种长期、稳定的记忆只有在多次学习经历后才能形成, 它能持续几天甚至更长时间, 相对稳定, 不易受干扰; 而且需要基因表达的激活、新蛋白的合成和新突触的形成
[11, 12]
[9, 10]
忆阶段是连续的过程, 在果蝇突变体α α 的研究表明ARM 和LT M 不能同时形成, 表明一种记忆形式会干扰另一种记忆形式的存在。
不同种类的动物经过不同的学习方式所形成的记忆是个多阶段的过程, 但它们所经历的记忆阶段的数量和持续时间存在差异。从短时记忆向长时记忆的形成过程中, c AMP 反应元件结合蛋白(c AMP response element binding protein , CREB ) 起重要作用
[22]
[21]
。
2 昆虫记忆形成的机制
由于分子生物学、遗传学等新方法的引入, 近几十年来, 对昆虫的学习和记忆在多个领域开展了深入的研究, 使昆虫的学习与记忆在细胞、生理及分子水平的研究取得了长足的进步。在昆虫嗅觉的研究中, 以果蝇学习、记忆障碍的单基因突变体及转基因个体为材料探索学习和记忆的分子机制, 发现环单磷酸腺苷(cyclic adenosine monophosphate , c AMP ) 系统及CREB 在长时记忆中起重要的作用
[15, 21]
。在蜜蜂记忆的
获得及记忆形成的神经和分子机制研究中, 同样也显示c AMP 系统中蛋白激酶A (pr otein kinse A , PKA ) 在记忆形成中起重要的作用2. 1 昆虫短时记忆的机制
短时记忆是正在活动的神经元将信息贮存下来, 涉及对己有蛋白的共价修饰, 进而改变已有突触的强度, 从而使反射加强。敏感化被认为是一种学习形式。坎德尔对海兔的缩鳃反射敏感化实验表明, 弱的刺激会引起持续几秒到数分钟的短时记忆
[2]
[22, 23]
。
。
蜜蜂的长时记忆又分早、晚时相。蜜蜂通过30s 连续学习后能形成长达4天的LT M
[11, 12]
; 这种记忆是不依赖mR NA 转录的早
时相的LT M 。5次分阶段学习(每次学习之间
间隔10min ) 后, 蜜蜂在1天形成依赖于mR NA 转录的晚时相LTM 。蜜蜂的早时相和晚时相LT M 是平行发生的
[13, 14]
。产生短时记忆的机制在
。于这种刺激能使感觉神经元的每个动作电位所释放的递质量增加。介导敏感化作用的中间神
经元所释放的递质是5-羟色胺(5-hydroxytryptmaine , 5-HT ) ; 5-HT 通过一系列步骤使Ca 内流增加, 导致递质释放量增加, 因而
[24]
能触发短时易化。2. 2 昆虫联系性学习的机制
昆虫的VUMmxl 神经元(the ventral unpaired median neur ons of the maxillary neur omere ) 释放的2+
野生型果蝇通过间隔训练(每次训练之间有一定的时间间隔) 后, 能产生持续几分钟的中短时记忆, 随后产生持续1天的抗麻醉记忆(anesthesia -resistant memory , ARM ) ; 最后被至少持续7天的依赖于蛋白质合成的LTM 所替代成
[15～17][16]
。野生型果蝇中AR M 和LTM 平行形
, 干扰一种记忆并不影响另一种记忆过
程。同时有研究表明蜜蜂和果蝇除了上, [6, 18～20]
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[25]
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海兔的缩鳃反射中5-羟色胺的作用。在蜜(CCAAT enhancer binding protein ) 等正性调节因子身份的证实, 而最近的研究已揭示长时程突触可塑性和长时记忆的建立均需要去除抑制性
[34]
约束。在记忆过程中的这些抑制性因子可抑制突触的生长, 称为记忆抑制基因。如利用热激刺激诱导果蝇一个CREB 的抑制蛋白表达后, 便阻断了长时程记忆的形成。间隔学习比集中训练更有效的原因是去除抑制基因的约束, 解除这一抑制可使长时记忆的起点阈值降低而易化长时记忆的形成。通过启动RNA 干扰抑制相应脑中的基因表达, 这种基因的表达抑制是长效且可扩增传递的, 很适合脑学习和记忆所要求的物质基础。已有实验显示:在果蝇胚胎神经发育过程中和线虫成熟神经元中有RNAi 现象存在, 并且发现c FOS 、c AMP 依赖蛋白激酶调节元件和neuro -granin 随着鼠长期训练后表达强烈下调, 提示这些蛋白表达与鼠的学习能力成负相关, 这些现象提示某些基因的抑制在学习和记忆过程中是十分必要的, 因此, R NAi 在脑学习和记忆中有必要发挥其特有的机能。其它的记忆抑制基因包括在控制性蛋白激酶级联中分子, 例如蛋白磷酸酯酶和磷酸二酯酶
[33]
[36, 37]
[35]
蜂的喙伸反射中, 如果把某一种气味与糖水结合使用, 几次实验后, 蜜蜂可以在仅有这种气味
[26]
时产生喙伸反射。蜜蜂在嗅觉的学习过程中, VUMmxl 神经元长时间处于兴奋状态, 而电刺激VUMmxl 神经元可替代糖水的作用。在寄生蜂嗅觉学习中, 气味为条件刺激, 产卵为非条件刺激。寄生蜂的产卵行为激活VUMmxl 神经元, 产生对羟基苯-β-羟乙胺神经递质, 激活不同脑区的VUMmxl 。在蘑菇体汇集来自条件刺激和非条件刺激的信息, 条件刺激使得感觉神经去极化, Ca 浓度提高, 结合钙调蛋白(calmodulin ) 活化腺苷酸环化酶(adenylyl c yclase , AC ) 产生c AMP ; 而非条件刺激引起对羟基苯-β-羟乙胺(octopa mine ) 神经递质释放的增加, 通过与之相连的G 蛋白增加腺苷酸环化酶催化ATP 合成c AMP 。受双向调节的c AMP 释放更多的递质, cAMP 激活PKA ,
2+
导致Ca 内流增加, 进一步促使递质释放增加, 最终使反射得以扩大
[2, 6, 27]
2+
[27]
。
2. 3 昆虫长时记忆的机制
长时记忆的形成过程不但需要新蛋白质的合成也需要新基因的转录, 核转录因子CREB 可以与启动子cAMP 反应元件(cAMP -responsee lement , CRE ) 结合, 调控多种信号通路中基因的
[20, 22, 28, 29]
转录, 如c -fos 即刻早基因等。多种蛋白激酶可以直接或者间接的活化CREB , 如蛋白激酶A (PKA ) 、蛋白激酶C (pr otein kinse A ,
PKC ) 、促细胞分裂原活化的蛋白激酶、钙调蛋白依赖的蛋白激酶II 等。大量的研究表明:CREB 参与记忆的形成, 是长时记忆形成过程中必需的调节。在果蝇中发现cAMP 通路上组成蛋白的变异能够引起联系性的嗅觉学习记忆缺陷, 譬如rutabag (rut ) , Dunce (dnc ) , DC O , CREB , Fas Ⅱ突变之后, 都削弱了果蝇的
[30～32]
嗅觉学习记忆能力。蜜蜂中延长PKA 活性能弥补饥饿4h 蜜蜂的低PKA , 从而促使LT M 的形成
[13]
[30～33]
。最近研究表明磷酸酯酶在海
马对短时记忆向长时记忆转变的调整过程中提供了一个抑制因素, 作为闸门控制激酶的活
性, 这些研究揭示了记忆的形成由正性和负性调节因子共同控制。不同种的CREB 具高度的同源性, 在蜜蜂的脑部克隆8种同工型CREB 。其中基本的亮氨酸拉链区(bZIP ) 和磷酸化区有高度同源性
[35]
。磷酸化后的CREB 可增强多种
靶基因的表达, 影响的突触的可塑性, 从而参与长时程记忆的形成。
3 昆虫学习和记忆的主要位点
前面阐述了参与果蝇学习、记忆过程的cAMP -PKA -CREB 分子信号通路以及通过这个信号通路影响果蝇学习记忆表现的几种基因。在对这些基因的突变体果蝇进行研究的同时, 还发现大多数基因如dnc , DCO 等特异性地表, 。
在记忆过程中突触可塑性的基因表达的分
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号通路对于果蝇蘑菇体细胞的正常生理状态的维持起到重要作用
[38]
体中也能产生联想和嗅觉记忆。这同样显示蘑菇体是与蜜蜂学习和记忆相关的部位
[26]
, 果蝇蘑菇体在果蝇嗅觉。
联系性学习和记忆过程中也担负重要的功能。
果蝇免疫组织化学的研究发现, 成虫脑内染色最强烈的区域是蘑菇体的神经纤维网, 原位杂交显示dncRNA 在蘑菇体的核周体中含量丰富。果蝇幼虫蘑菇体也能明显染色, 表明dncPDEase 在这些神经元发育过程中起重要的作用
[39]
4 昆虫记忆行为的生态适应性
昆虫记忆的动态是在自然行为中形成的, 以适应特定环境的要求。因次, 学习和记忆的特征不仅仅是在物种内部细胞和分子机制作用下的结果, 而且还有赖于物种特有的需求。如蜜蜂的学习状况与自然学习情况配合良好。大部分植物花的花蜜量只能供蜜蜂几秒钟内吸食, 促使蜜蜂在几秒钟后需要再接近另一朵花; 倘若花分布得太散, 蜜蜂就需要1min 以上的时间, 才能找到下一朵相同的花。因此, 原来属于短时记忆的正确选择, 促使蜜蜂在短暂的补偿后可寻得相同的花; 而维持较久的记忆作用则适用于在蜂窝和采食区间的飞行, 使其回到蜂巢后仍可再作正确的选择, 蜜蜂将此类记忆储存在长时程的贮存库里。
对隆脊瘿蜂Le ptopilina boulardi 、红足侧沟茧蜂Mic roplitis c roc eipes 及米象金小蜂Lariophagus distinguenolus 的研究发现, 寄生蜂具有与蜜蜂相似的记忆结构, 即1次条件作用可诱导寄生蜂的中短时记忆, 多次条件化作用能诱导长时记忆
[47]
[6, 46]
。用化学剔除的方法证实蘑菇体残缺
的果蝇丧失了嗅觉学习的功能, 说明蘑菇体是
[40]
昆虫学习和记忆的主要位点。
蘑菇体是昆虫记忆信息的必要功能区。用一种伴有电振动的气体对ala 突变型果蝇进行训练, 结果显示对气味的长期记忆在缺少β叶和β′叶时完全正常, 而在缺少α叶和α′叶时则完全丧失, 尽管这2种叶在发育过程中起源于相同的神经元。相比之下, 对气味的短期记忆在缺少β叶、β′叶、α叶和α′叶时均没有减少。
近年来通过果蝇行为学与分子遗传学研究相结合, 用遗传学手段得到的蘑菇体缺陷果蝇突变体也表现出嗅觉学习和记忆功能的下降, 为阐明果蝇蘑菇体结构在嗅觉联系性学习记忆过程中的作用提供了有力的证据
[8]
[41]
。蘑菇体内
正常的突触传递对于果蝇在嗅觉联系性学习和记忆任务的记忆提取过程中起着重要作用; shibire 基因编码的蛋白dynamin 对于突触前膜的囊泡释放过程起重要作用。他们研究发现, 蘑菇体内shibire 突变基因的表达造成的突触功能异常只影响果蝇嗅觉学习的记忆提取过程(memory r etrieval ) , 而不影响其嗅觉记忆的获取过程(memor y acquisition ) 或存储过程(memor y storage ) 。
Er ber 等用定点冷却来干扰触角叶蘑菇体的正常功能, 发现可导致蜜蜂的短时记忆功能下降。蜜蜂中的编码PKA 催化亚单位的Am CO 基因的克隆, 推动了利用原位杂交技术研究A mCO 基因在脑内的分布, 表明A mC O 基因在蘑菇体中的表达量高
[44, 45]
[43]
[42]
。通过对隆脊瘿蜂的研究表
明, 这些寄生蜂的记忆结构由短时记忆和长时记忆组成, 并且短时记忆是被1次产卵经历所诱导的, 持续时间在2～24h 之间; 长时记忆被5次条件化作用诱导, 持续时间多于24h 。红足侧沟茧蜂对香草气味的反应持续时间同样受刺激强度的影响。经历寄主源物质如虫粪产生的对香草的联系效应只能持续30min ; 但如结合在寄主上产卵的经历能明显延长对香草气味的趋向反应, 导致雌蜂对气味做出反应能持续24h 。可见产卵经历强烈地影响该蜂对气味学习反应的持续时间。
最近的实验表明, 米象金小蜂1次条件化作用诱导出多于48h 的长时记忆
[47]
[49]
[48]
。米象金
。在蜜蜂的喙伸小蜂的寄主昆虫往往出现并聚集在一块地里, 聚集的寄主可以容纳雌性寄主蜂产下大部分的, , 反射中, 糖水刺激后, VUMmxl 处于兴奋状态,
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已经感知到寄主存在的可靠气味, 这有利于它们以后的搜索。在这种情况下, 寄生蜂在1次单独的接触经历后, 对与寄主有关诱导的长时记忆就建立起来, 它可能比蜜蜂的需要多次间隔经历才能产生的长时记忆更有适应性。这说明记忆的形成不仅与刺激强度和方式有关, 而且同物种的生活史密不可分, 具有种的特异[6]
性。
不同物种之间除学习能力的差异外, 其它的许多特征也不同, 难以进行种间的相互比较。借助于比较研究, 通过对近缘种寄生蜂的学习能很好的阐明进化和生态对学习行为和记忆的影响
[6]
是对搜寻需求的一种适应。比如, 昆虫仅经历1次化学物质的诱导, 如果这种诱导不再加强, 该诱导仅被储存在短时记忆和中时记忆中。很明显, 这些化学暗示是不可靠的, 经过一定时间后, 昆虫在搜寻时就不会再对这些诱导作出反应。相反, 经历多次的化学暗示则被储存在长时记忆中, 在以后的搜寻中仍能利用
[52, 53]
。大
脑的长时记忆由外界较强和持久的刺激形成, 因为它们需要制造额外的蛋白质以形成更加持久的长时记忆。这样的记忆的形成不仅需要产
[54]
生能量的损耗, 在生物学上也需要付出一定的代价。对果蝇进行的最新研究发现, 长时记忆需要付出一定的代价, 果蝇为此可能要”折寿”数小时
[55]
。粉蝶盘绒茧蜂Cotesia glome rata 和微
红盘绒茧蜂C ote sia rube cula 是2个生活在相同的栖息地中的近缘种寄生蜂。粉蝶盘绒茧蜂是多寄生的, 寄生群集的寄主大菜粉蝶, 通过发现1株被取食的寄主植物就能产下体内大部分卵量。这样的产卵经历连接着发生, 由一连续的学习经历组成。微红盘绒茧蜂单寄生散生的小菜粉蝶, 在1个寄主上只产1粒卵, 这样间隔去发现寄主组成一系列的间隔学习的经历。因此, 粉蝶盘绒茧蜂在遇到它们的寄主大菜粉蝶1次后, 就能够可靠预测更多幼虫的存在; 而微红盘绒茧蜂在1株植株上发现1个寄主幼虫不能可靠地预测在同一植株上存在另外的寄主。粉蝶绒茧蜂和微红盘绒茧蜂在产卵经历的数量上存在显著的差异
[50]
。
cAMP 信号通路在LTM 形成过程中起核心作用。其中, CREB 转录因子在激活依赖于mRNA 转录的记忆相关基因中起关键作用; CREB 活化因子和异构的抑制因子之间的平衡在长时记忆中非常重要
[56, 57]
。但这些基因的差
异表达与昆虫中LTM 的形成差异是否相关, 有望通过检测CREB 基因的功能以及通过定量PCR 技术, 明确不同学习方式前后CREB 基因表达的差异。这方面的机理尚需作进一步的探讨。模式昆虫对于动物学习和记忆机制的研究很有参考价值, 为我们在分子生物学、细胞学和行为学水平上理解动物及人类学习的必要性和记忆的获得提供了新的实验资料。通过对模式昆虫如蜜蜂和果蝇的研究获得的关于学习和记忆形成的知识, 再运用到其它的昆虫甚至其它动物中去分析记忆形成的动态变化过程及其机制的研究中十分重要。探讨学习和记忆的特异性生态适应机制, 不仅能丰富昆虫的学习记忆理论, 而且为揭示昆虫的记忆行为的适应机制
[58]
提供理论基础。
致 谢 感谢中国科学院动物研究所戈峰研究员在本文写作过程中的有益讨论和建议。
参 考 文 献
1 Kandel E . R . Science , 2001, 294:1030～1038. 2 Collett T . S . Curr . Biol . , 2008. 18(3) R132～134. 3 Chittka L . , Tho mson J . D . , Was er N . M . Natur wis se ns chaften ,
, 。
我们的研究表明, 粉蝶盘绒茧蜂经过1次
产卵学习就能形成依赖于蛋白合成的LTM , 而微红绒茧蜂需要3次间隔的产卵学习才能形成长时记忆。在LTM 巩固的动态上, 这2种寄生蜂也表现出差异, 粉蝶盘绒茧蜂的记忆巩固在4h 就完成了, 而在微红绒茧蜂中这个过程要2～3天。在某些信息储存在LTM 以前, 微红绒茧蜂需用更多的经验和时间去评估这些信息。2个近缘种间在形成LTM 时, 必须的学习事件中在数量和质量上存在明显的自然差异
[51]
。
5 小结与展望
,
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4 Dukas R . Ann . Rev . Ecol . , 2008, 53:145～160.
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